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在三忍决战中，鸣人舍身保护纲手，以螺旋丸重创兜。被感化纲手的终于决定回村担任火影，又按约定送项链给鸣人，把一切希望都托付在鸣人身上。[26]
追捕佐助
听闻鸣人的表现，佐助深感自己力量不足，欲追求更强大的力量，以向哥哥鼬报仇，于是听从了“音忍四人众”的劝诱、投奔大蛇丸。木叶虽收到佐助叛离的情报，但因之前受到袭击，百废待兴，只能派鸣人、鹿丸等人去追捕。临行前，鸣人与樱定下约定——把佐助带回木叶。
第二次终末之谷的决斗
鸣人等人途中先后遇上四人众的阻挠，而伙伴们亦豁出性命让鸣人追上佐助。但又突然出现更强的敌人君麻吕，鸣人试图用影分身之术对付君麻吕，但不起作用；李洛克和我爱罗及时赶到，使自己可以继续追赶佐助。二人最终在终末之谷展开决斗。最终进入二重咒印、使用写轮眼与千鸟的佐助，击倒了使用九尾力量与螺旋丸的鸣人，但未下杀手。[27] 事后鸣人为变强而跟随自来也在外修行。[28]
踏上修行的旅途
营救我爱罗
两年后，鸣人回归木叶，与卡卡西、樱重组第七班。三人收到紧急增援砂隐的任务，与千代婆婆前去营救现任风影我爱罗。中途鸣人一度中了鼬的幻术，幸被千代与樱解除，随后与卡卡西击败了鼬的分身。[29]
我爱罗被抽出尾兽而死。“晓”成员迪达拉用我爱罗的遗体挑衅鸣人。鸣人在卡卡西劝导下勉强保持冷静，并配合卡卡西将迪达拉击落，但在确认我爱罗已死后还是因激动而外漏妖狐外衣。卡卡西急忙用自来也给的符制住鸣人。迪达拉则用自爆分身逃走，卡卡西耗尽体力转移了爆炸。
千代被鸣人所表现的真挚友情感动，于是牺牲自己用转生之术复活了我爱罗。
天地桥之战
木叶高层、“根”首领志村团藏派佐井加入七班，以协助为名执行追杀佐助的任务。
天地桥大战
纲手派大和暂代修养中前辈卡卡西担任七班的新队长，率鸣人、樱、佐井前往天地桥，寻找佐助与大蛇丸的情报。鸣人与樱虽对佐井的假意笑容及毒舌十分反感，但为拯救佐助，即使与不喜欢的人合作也心甘情愿。在天地桥，七班与大蛇丸和兜对峙。鸣人受大蛇丸挑衅，妖狐外衣泄露。大蛇丸与失去自我意识的鸣人展开激战，因身体不能承受而只好撤退；鸣人亦被大和的木遁所压制，变回人形。鸣人为自己误伤了樱而内疚，但同意大和所说，要不断修炼，用自己的力量去保护身边重要的人。
再会佐助
大和查出大蛇丸的巢穴，众人深入虎穴，抓住背叛他们的佐井。佐井问鸣人为何执着于要拯救佐助，鸣人表示自己与佐助之间有着兄弟般的“羁绊”。佐井受鸣人感动，最终决定协助七班拯救佐助。鸣人和樱与佐助再会，但佐助冷漠的态度及强大的实力却出乎意料之外。佐助称要把鸣人杀掉，以斩断彼此间的“羁绊”。大蛇丸及兜再次出现，阻止佐助下杀手，目的是要留下能铲除“晓”的力量。佐助于是随大蛇丸离去。众人拯救佐助的目标再度失败，但却得到了真心的伙伴佐井。[6]
第七班再会
飞段角都之战
鸣人在卡卡西老师与大和队长的帮助下开始修炼查克拉性质变化的修行，为了能够学会风的查克拉性质变化，鸣人使用影分身跑到阿斯玛老师的家里向阿斯玛老师请教风的性质变化的诀窍，阿斯玛从背包里取出两把查克拉刀，向鸣人讲解了这刀是用能吸收持刀人查克拉性质的特殊金属制成的，风的性质变化是把查克拉分成两部分后，再磨合到一起，然后两股查克拉再以磨薄的感觉相互揉捏进去，诀窍就是磨的更薄更锋利的感觉，之后阿斯玛为鸣人展示了查克拉刀的威力，阿斯码将查克拉刀投向一棵树，鸣人惊讶的感叹“不仅将树打穿，连后面坚强的岩石也刺出了痕迹“，阿斯玛告诉鸣人只是向鸣人展示所以自己并未使出全力，如果使用全力的话，那颗石头也会被穿透的，等级相同的忍者再以刀剑死斗的时候，胜负往往取决于刀刃的锋利程度，风的性质变化再终端距离的战斗中是最有攻击力的，风性质的忍者可是很少见的。[30]
阿斯玛在与“晓”的对战中牺牲。卡卡西把修行之事交给大和、而自己负责照顾准备报仇的第十班。卡卡西和第十班在对战“晓”角都时陷入苦战，大和及时带鸣人等人赶到。最终鸣人用新术风遁·螺旋手里剑击败了角都，但右手也因新术威力过大而受创。纲手禁止鸣人再用此术。[31]
追捕宇智波鼬
为得知晓的情报、追寻佐助的下落，木叶派出七班和八班追捕鼬。鸣人的影分身独自遇上鼬。鼬在确认鸣人拯救佐助的决心后，将一只乌鸦送入鸣人体内并离开。
佩恩入侵
鸣人回到木叶，得知自来也被佩恩杀害的噩耗。为此曾一度悲伤的他，在伊鲁卡和鹿丸的鼓励下再度振作。[33]
鸣人前往妙木山修炼“仙术”训练。佩恩六道突袭木叶，得知鸣人不在村中，便用神罗天征摧毁了全村。习得仙人模式和新术仙法·风遁·螺旋手里剑鸣人紧急回到木叶，实力今非昔比，且还有多位蛤蟆的帮助。但佩恩实力也很强。鸣人辛苦打败五个佩恩，但最终被天道佩恩抓获。雏田为救鸣人而出被天道打伤，鸣人误以为雏田死亡，愤怒之下爆出八条尾巴，天道用地爆天星困住鸣人。[34]
鸣人在九尾怂恿下准备揭开封印之时，四代封印的查克拉现身阻止，鸣人才得知自己的身世
